Dari 2007 hingga 2008, Haines bekerja untuk Komite Senat Amerika Serikat untuk Hubungan Luar Negeri sebagai Wakil Ketua Penasihat untuk Senat Mayoritas Demokrat (di bawah ketua saat itu Joe Biden).
Dia kemudian bekerja di Departemen Luar Negeri sebagai asisten penasihat hukum untuk urusan perjanjian dari 2008 hingga 2010. Pada 13 Juni 2013 Presiden Obama menominasikan Haines untuk menggantikan Michael Morell, Wakil Direktur CIA.
Jabatan yang perlu di konfirmasi oleh Senat. Setelah lolos, Haines menjabat sejak tanggal 9 Agustus 2013, menggantikan Morrell.
Haines adalah wanita pertama non karir intelijen di posisi tinggi CIA, sedangkan Gina Haspel adalah personil intelijen karir wanita pertama yang ditunjuk sebagai Direktur CIA di era Presiden Trump.
Publik AS mencatat, dalam sebuah kasus pada 2015, Haines ditugaskan untuk menentukan apakah personel CIA yang terlibat dalam peretasan komputer staf Senat yang menulis laporan Komite Intelijen Senat tentang penyiksaan CIA akan harus didisiplinkan atau tidak.
Haines memilih untuk tidak mendisiplinkan, dia berani dan berhasil mengalahkan keputusan Inspektur Jenderal CIA. Selanjutnya, dia justru terlibat dalam proyek CIA untuk menyunting laporan Senat secara bebas.
Haines juga merupakan wanita pertama yang menjadi Wakil Penasihat Keamanan Nasional, DNSA (Deputy National Security Advisor).
Selama tahun-tahun bertugas di Gedung Putih membantu Presiden Obama, Haines memainkan peran penting bekerja sama dengan John O. Brennan (Direktur CIA, periode 2013-2017) dalam menentukan kebijakan administrasi tentang "pembunuhan yang ditargetkan" oleh drone.
ACLU mengecam keras kebijakan Obama tentang pembunuhan pesawat tak berawak karena gagal memenuhi norma hak asasi manusia internasional. Haines yang menentukan keputusan dengan back ground hukum.
Para pengkritik Haines kemudian menyatakan khawatir dengan perannya dalam program serangan Drones pemerintahan Obama yang kontroversial tersebut, kebijakan CIA yang berpusat pada pembunuhan terarah terhadap teroris, tetapi juga mengakibatkan kematian warga sipil.
Dengan terjadinya kebocoran email Komite Nasional Demokratik selama kampanye presiden 2016, Haines sebagai DNSA mengadakan serangkaian pertemuan untuk membahas cara-cara counter intelligence menanggapi peretasan dan kebocoran.
