PGI mulai berkantor di Jalan Salemba 10 sejak masih bernama Dewan Gereja di Indonesia (DGI) pada tahun 1950. Upaya untuk mendirikan sebuah Dewan yang membawahi pekerjaan zending atau Pekabaran Injil di Indonesia sudah mulai didiskusikan oleh tokoh-tokoh Kristen waktu itu antara lain Dr. Verkruyl, Dr. Todung Sutan Gunung Mulia, Pendeta Probowinoto, Pendeta W.J. Rumambi, Dr. Johannes Leimena. Dr. J.E Siregar, Â dan lain-lain. Tetapi Perang Dunia II terlanjur meletus. Keinginan tersebut urung dilaksanakan. Baru pada tanggal 6-13 November 1949 diadakan Konferensi Persiapan Dewan Gereja-gereja di Indonesia.
Namun sebelum konferensi ini, di daerah-daerah sudah  berdiri tiga Dewan Daerah yakni; Dewan Permusyawaratan Gereja-gereja di Indonesia yang  berpusat di Yogyakarta, berdiri bulan Mei 1946 ; Majelis Usaha bersama Gereja-gereja di Indonesia bagian Timur berpusat  di Makasar (9 Maret 1947) dan Majelis Gereja-gereja bagian Sumatera  yang berdiri awal tahun 1949 di Medan. Tiga Dewan Daerah inilah yang bersatu membentuk Dewan Gereja-gereja di Indonesia.
Langkah konkritnya, pada  21-28 Mei 1950 dilaksanakan Konferensi Pembentukan Dewan Gereja-gereja di Indonesia (DGI) di Sekolah Theologia Tinggi yang di kemudian hari menjadi STT Jakarta. Hadir 30 gereja antara lain HKBP, GBKP, Gereja Methodist Sumatera, BNKP, Gereja Kalimantan Evengelis, GPIB, GKP, Gereja Kristen Sekitar Muria, Gereja Kristen Jawa Tengah, GKJW,Tionghoa Kie Tok Kauw Hwee/Khoe hwee Jawa Barat,Tionghoa Kie Tok Kauw Hwee/Khoe hwee Jawa Tengah,Tionghoa Kie Tok Kauw Hwee/Khoe hwee Jawa Timur,Tionghoa Kie Tok Kauw Hwee/Khoe hwee Jakarta,GKPB,GKS, GMIT, GMIST,GMIM,GM IBM, KST,GKTR,GKTM,GKST,GKSS Makassar,GMIH,GPM,  GMII, dan  GPI.
Salah satu pokok bahasan adalah soal Anggaran Dasar DGI. Pada tanggal 25 Mei 1950, Anggaran Dasar DGI disetujui oleh peserta konferensi, sehingga tanggal tersebut ditetapkan sebagai tanggal berdirinya DGI. Â Dibacakan pula "Manifes Pembentoekan DGI":Â
"Kami anggota-anggota Konferensi Pembentoekan Dewan Geredja-geredja di Indonesia, mengoemoemkan dengan ini, bahwa sekarang Dewan geredja-geredja di Indonesia telah diperdirikan, sebagai tempat permoesjawaratan dan oesaha bersama dari Geredja-geredja di Indonesia, seperti termaktoeb dalam Anggaran Dasar Dewan geredja-geredja di Indonesia, yang soedah ditetapkan oleh Sidang pada tanggal 25 Mei 1950. Kami pertjaja, bahwa dewan Geredja-geredja di Indonesia adalah karoenia Allah bagi kami di Indonesia sebagai soeatoe tanda keesaan Kristen jang benar menoedjoe pada pembentoekan satoe Geredja di Indonesia menoeroet amanat Jesoes Kristoes, Toehan dan Kepala Geredja, kepada oematNja, oentoek kemoeliaan nama Toehan dalam doenia ini".
 Ganti NamaÂ
Terjadi perubahan nama pada tahun 1984 saat Sidang Raya (SR) X di Ambon.  Peserta SR memutuskan nama DGI diubah menjadi  Persekutuan Gereja-gereja di Indonesia (PGI). Pertimbangan peserta SR adalah,  bahwa kata "persekutuan" lebih bersifat gerejawi dibanding dengan kata "dewan". Kata "dewan", menurut mereka, lebih mengesankan kepelbagaian dalam kebersamaan antara gereja-gereja anggota, sementara "persekutuan" lebih menunjukkan keterikatan lahir-batin antara gereja-gereja dalam proses menuju keesaan.
Alasan lainnya, persekutuan merupakan istilah Alkitab yang menyentuh segi eksistensial, internal dan spiritual dari kebersamaan umat Kristiani yang satu. Sesuai dengan pengakuan PGI bahwa Yesus Kristus adalah Tuhan dan Juruselamat dunia serta Kepala Gereja, sumber Kebenaran dan Hidup, yang menghimpun dan menumbuhkan gereja sesuai dengan Firman Allah.
Maka sejak berdirinya PGI, gereja-gereja berkomitmen menyatakan diri sebagai satu gereja yang esa di Indonesia. Keesaan itu ditunjukkan melalui kebersamaan dalam kesaksian dan pelayanan, persekutuan, saling menolong dan membantu.
Beragam Latar BelakangÂ
Sejak awal anggota PGI  sudah  beragam latar belakang teologis, denominasi, suku, ras, tradisi budaya dan tradisi gerejawi. Tetapi kepelbagaian itu tidak lagi dilihat sebagai perbedaan yang memisahkan. Kepelbagaian itu  menjadi harta yang berharga dalam memperkaya kehidupan gereja-gereja sebagai Tubuh Kristus.
"Maka keliru kalau ada yang membuat dikotomi  (antara gereja beraliran) eukumenikal, evangelikal dan pentakostal. Ini dikotomi yang menyesatkan, karena  tidak ada gereja yang tidak eukumenikal, sekaligus juga tidak ada yang  hanya evangelikal dan pentakostal saja. Ketiga hal ini ada dalam diri setiap gereja," jelas  Pendeta Gomar Gultom.
