Sambil menjalani pekerjaannya di BAKM, Destry kembali menjadi peneliti di kampus S1-nya, Pusat Antar Universitas untuk Ekonomi, Fakultas Ekonomi Universitas Indonesia (FEUI) selama dua tahun dari Agustus 1993 hingga Agustus 1995.
Selepas dari BAKM, Destry Damayanti bergabung menjadi Ekonom di Citybank Indonesia dari April 1997 hingga Mei 2000.
Rupanya, wanita dari 3 orang anak ini dikejar oleh berbagai instansi dan perusahaan sehingga tepat Juni 2000, diangkat menjadi penasehat ekonomi untuk Kedutaan Inggris di Jakarta hingga November 2003.
Ia sempat menjadi dosen dan peneliti di LPEM dan Fakultas Ekonomi Universitas Indonesia selama setahun. Kemudian, diangkat menjadi Kepala Ekonom di PT. Mandiri Sekuritas selama lima tahun dari tahun 2005 hingga 2011.
Selesai jabatan di PT. Mandiri Sekuritas, PT. Bank Mandiri (Persero) Tbk tak ragu memilihnya sebagai kepala ekonom hingga tahun 2015 yang bertugas memberikan masukan kepada direksi dan komisaris terkait kondisi ekonomi, perbankan, industri regional dan pasar keuangan sebagai dasar dalam pengambilan keputusan. Selama memimpin Ekonom Bank Mandiri, ia pun menjabat sebagai Ketua Satuan Tugas Ekonomi Kementerian BUMN.
Melepas Bank Mandiri, Lembaga Simpan Pinjam (LPS) langsung menggaetnya menjadi Anggota Dewan Komisioner hingga saat ini. Ia bertugas merumuskan dan menetapkan kebijakan dan melakukan pengawasan dalam rangka pelaksanaan tugas dan wewenang sebagaimana diatur dalam UU LPS.
Pada tahun 2015, ia juga masuk dalam tim seleksi pemilihan KPK dan Destry Damayanti dipilih menjadi Ketua panitia seleksi calon pimpinan KPK, dengan membawahi 8 anggota.
Tahun 2017 Bank Mandiri ingin menggaet kembali wanita cantik ini. Melalui Rapat Umum Pemegang Saham (RUPS) PT Bank Mandiri (Persero) Tbk (BMRI) pada 14 Maret 2017 memutuskan untuk mengangkat Destry Damayanti menjadi Komisaris Independen.
Namun, Destry Damayanti menolak karena beberapa alasan dan pertimbangan. Banyak yang mencurigai penolakan ini sebagai tanda bahwa Destry Damayanti sudah dikaderkan oleh Jokowi dan Sri Mulyani sebagai Deputi Gubernur Senior Bank Indonesia.
Karirnya begitu gemilang tidak terlepas dari pengalamannya di bidang organisasi. Ia pun menjabat di Ikatan Sarjana Ekonomi Indonesia (ISEI) sebagai ketua bidang pembiayaan. Selain itu, Destry juga menjabat sebagai Ketua Umum Paguyuban MAS TRIP (Tentara Republik Indonesia Pelajar) dan Ketua Alumni Fakultas Ekonomi dan Bisnis Universitas Indonesia.
Destry Damayanti memang dikenal sebagai salah satu ekonom hebat di Indonesia sehingga ini menjadi alasan tersendiri mengapa ia diajukan sebagai calon tunggal oleh presiden dan sekarang menjadi calon tunggal oleh Komisi XI.
